Pennabilli è il risultato dell'unione di due antichi castelli, quello dei Billi, situato sulla Rupe e quello di Penna sul Roccione. Inzialmente feudo dei Carpegna, divenne poi terra dei  Malatesta prima che la famiglia si spostasse verso Verrucchio e poi a Rimini. Nel 1572 Gregorio Xlll vi trasferì definitivamente da San Leo la sede della Diocesi del Montefeltro.

A Pennabilli e nelle sue frazioni sono conservate numerose testimonianze del suo passato. In città è visitabile la Porta Malatesta, il Borgo San Rocco, la chiesa di S.Agostino che conserva un organo della fine sec. XVI, il Museo Diocesano, oltre a varie opere che ci ricordano il poeta Tonino Guerra. Tra queste l'Orto dei Frutti Dimenticati, Strada delle Meridiane,  Madonne Abbandonate.

Nelle frazioni è visitabile la Pieve Romanica di Ponte Messa, i ruderi del palazzo principesco di Scavolino, il convento Agostiniano e la chiesa parrocchiale di Miratoio, la torre nel Borgo di Bascio ai piedi della quale si trova il Giardino Pietrificato ispirato a Tonino Guerra, il convento degli Oliva a Maciano.  Infine, Pennabilli è nota per il suo legame con il Dalai Lama, grazie a Padre Francesco Orazio, nato a Pennabilli nel 1680 dalla nobile famiglia degli Olivieri, il quale fu inviato come missionario in Tibet dove scrisse il dizionario Tibetano-Italiano.